爱辉历史陈列馆始建于1975年，2000年9月改扩建，2002年6月15日新馆落成对外开放。2010年4月提升改造工程启动，2011年6月提升改造工程完工。爱辉历史陈列馆现占地12万平方米，展厅面积4600平方米。以遗址、建筑、陈列三位一体，互补强化，交相辉映，充分体现强烈的爱国主义主题。
遗址历史内涵丰富、独特。主体建筑造型别具匠心，寓意深刻。馆舍西圆东方，方圆一体象征国土完整，但一个三角形大台阶将馆舍一冲为二，寓意“刀剑”割裂了国土；台阶东侧是“黑龙江——母亲河”大型浮雕墙，展现着黑龙江流域古代民族生产、生活的情景；西侧是风铃墙，悬挂着1858个风铃，寓意警钟长鸣，勿忘1858年《瑷珲条约》割地之耻；风铃墙下的小广场竖立着一座铜雕：一位母亲抱着已死去的女儿，寓意祖国失去了儿女，失去了国土。半景画馆大楼顶端建有看台，可见爱辉古城遗址全貌，滚滚东流的黑龙江和隔江对岸的“江东六十四屯”，令人回味无穷……
陈列内容设计采用编年与专题相结合的体例，分为五部分。第一部分“黑龙江是中国北方民族的母亲河”，首次展出了诸多黑龙江畔中国一侧采集、出土的精美石器、辽金文物，吸纳了近年俄罗斯远东地区石器时代和我国黑龙江中下游汉魏时期的考古研究成果，更有力地证实古代黑龙江流域与中原密不可分。第二部分“十七世纪的中国黑龙江流域和中俄《尼布楚条约》”中，首次公开展出了珍贵的鄂伦春民族萨满服、神像、神偶，充分利用俄罗斯十七世纪原始档案资料、学术著述和形象资料，展现、复原相关历史。第三部分“十七世纪末至十九世纪中叶的中国黑龙江流域”，除利用我国档案、学术成果之外，还新收集、利用了多幅日、俄文图像资料。第四部分“十九世纪下半叶的中国黑龙江流域和中俄《瑷珲条约》”中，签订《瑷珲条约》的复原场景，是严格按清代档案记载和俄文记述来进行设计，并展出有俄国“1858年纪念牌”等极具说明性的实物。第五部分“庚子俄难和重建爱辉”中，爱辉军民抗俄使用的带有“吉林”字样的子弹、长矛为一级文物，俄军使用的枪、刀、屠杀海兰泡和江东六十四屯居民的照片均为首次展出。“海兰泡半景画”的画面内容则是根据众多中、俄、日、英文资料综合研究后的最新学术成果。
展示设计中以诸多新发现的历史照片、珍贵的档案资料、富有特色的文物精品为主，辅以油画、沙盘、写实雕塑场景、大型开放式场景、半景画等多种展示手段和地面互动投影等客观、形象、生动地再现了历史。
